RESUMEN

Se aplicaron consorcios microbianos en un sistema de producción de plántulas de aguacate (Persea americana Mill.) cultivar ‘Criollo’, evaluándose posibles influencias en el crecimiento y estado nutricional de los patrones. Se evaluaron 4 tratamientos en un diseño de bloques completamente al azar (DBCA). Las semillas utilizadas fueron sembradas en sustrato estéril (tierra negra y pomina; 3:1) colocado en bolsas de vivero (polietileno, capacidad: 2,2 kg). Las inoculaciones de microrganismos (Glomus spp, Trichoderma spp., Bacillus spp., Pseudomonas spp.) se realizaron a los 70, 100, 120 y 150 días después de la siembra (DDS). Las variables altura de planta, diámetro de tallo e índice de verdor fueron evaluadas a lo largo del ensayo (80, 110, 140 y 170 DDS); una vez culminado el ensayo (170 DDS) se evaluó la concentración de nutrientes en tejido, materia seca de tallos, hojas y raíces. Existieron diferencias estadísticamente significativas a los 170 DDS para: altura de planta, diámetro de tallo y contenido de clorofila; el análisis de concentración de nutrientes en tejido reportó valores dentro de los parámetros adecuados para la especie e incremento en la concentración del Cu. Esta investigación reporta el efecto favorable de los microorganismos evaluados en el crecimiento de las plántulas y en la asimilación de nutrientes.

Palabras clave: Trichoderma spp.; Glomus spp.; Bacillus spp.; Pseudomonas spp.; Persea americana Mill.

ABSTRACT

The application of microbial consortia in a production system of avocado seedlings (Persea americana Mill.) cultivar ‘Criollo’ was evaluated and as well as its incidence in the development and nutritional status of the seedlings. Four treatments were evaluated, arranged in a completely randomized block design (DBCA). The seeds used in the trial were sown in sterile substrate (organic soil and perlite; 3:1) placed in nursery bags (polyethylene, capacity: 2.2 kg). Microorganism inoculations (Glomus spp, Trichoderma spp., Bacillus spp., Pseudomonas spp.) were performed at 70, 100, 120 and 150 days after sowing (DAS). The variables plant height, stem diameter and greenery index were evaluated throughout the trial (80, 110, 140 and 170 DAS); while at the end of the trial (170 DAS) the concentration of nutrients in tissue and dry matter of stems, leaves and roots were evaluated. Statistically significant differences were obtained at 170 DDS for the variables: plant height, stem diameter and greenery index; the analysis of tissue nutrient concentration reported values within the parameters appropriate for the species and an increase in Cu concentration. This investigation evidenced the favorable effect of the microorganisms evaluated in the development of the seedlings, as well as the assimilation of nutrients.

Keywords: Trichoderma spp.; Glomus spp.; Bacillus spp.; Pseudomonas spp.; Persea americana Mill.

Recibido: 23-11-2021.

Aceptado: 10-02-2022.

En Ecuador, el aguacate se cultiva en los valles interandinos (Viera, Ponce, Morillo & Vásquez, 2016a), experimentando un notable incremento de área cultivada (Viera et al., 2016b). Las principales variedades cultivadas son “Fuerte” y “Hass” injertadas en patrones denominados “Criollos” (raza mexicana). Las plantas de aguacate requieren un período de crecimiento en vivero previo al trasplante a campo abierto, siendo la fase de vivero determinante en la calidad de plantas. En el caso del aguacate, es indispensable partir con un patrón de buena calidad, es decir: diámetro de tallo superior a 0,5 cm, altura de planta superior a 30 cm, sistema radicular abundante, follaje de color verde oscuro y estar libre de enfermedades; dichas características se cumplen aproximadamente a los 150 días después de la siembra para posteriormente ser injertados con la variedad comercial (Sotomayor et al., 2019a).

La necesidad de obtener plántulas de buena calidad y reducir el uso de productos agroquímicos ha promovido el uso de microorganismos benéficos (Kumar et al., 2021) debido a su función en la nutrición y crecimiento (Orozco-Mosqueda et al., 2021; Santoyo et al., 2021). Estudios previos han determinado que la aplicación de microorganismos mejora la absorción de nutrientes (Sotomayor et al. 2019b) y protege contra organismos antagónicos a las plantas (Wang et al., 2022a), especialmente hongos del suelo como Fusarium oxysporum que ha sido reportado en viveros de aguacte (Marzaini & Mohd-Aris, 2021; Uribe et al., 2021). Además, los microorganismos benéficos influyen en el rendimiento del cultivo (Viera et al., 2019; Viera et al., 2020a).

Entre los principales microorganismos utilizados en agricultura destacan las micorrizas, Trichoderma spp. y las bacterias benéficas. El ciclo vital de las micorrizas solo se puede cumplir si se asocian simbióticamente a las raíces de una planta hospedera (Wang, Yang, Ma, Wang y You, 2022b). Las micorrizas incrementan el volumen del sistema radicular, derivando en un aumento en la absorción y transporte de agua y nutrientes (Viera et al., 2017a; Kheyri et al., 2022), principalmente fósforo (Zhang et al., 2021).

Algunas especies de Trichoderma influyen favorablemente en la solubilización y absorción de minerales desde el suelo, así como en la tolerancia al estrés biótico y abiótico (Marra et al., 2022). Adicionalmente, Trichoderma spp. es un agente de control biológico, debido a su capacidad de generar antagonismo y control de agentes patogénicos, mediante mecanismos de competencia por espacio y nutrientes, antibiosis, micoparasitismo directo y la activación de defensas a través de la producción de los ácidos salicílico y jasmónico en raíces (Viera et al., 2020b; Colquehuanca & Blanco, 2021).

Las bacterias promotoras de crecimiento vegetal o rizobacterias, incluyen varios géneros no patogénicos como Pseudomonas spp., Bacillus spp., Azotobacter spp., Serratia spp. y Azospirillum spp., Rhizobium spp. (Woo & Pepe 2018; Thomloudi et al., 2019). Estos microorganismos inducen el crecimiento vegetal directa e indirectamente (Hamid et al., 2021). Los mecanismos directos están relacionados a procesos de nutrición y desarrollo vegetal como incremento de materia orgánica en el suelo y su posterior biodegradación, mejoramiento de la capacidad de intercambio catiónico, incremento en la retención de agua y capacidad tampón del suelo; mientras que los mecanismos indirectos están relacionados a la sanidad de la planta mediante la generación de antibióticos o inducción de resistencia (Dhir, 2017; Cabrera et al., 2018).

Varias investigaciones han reportado los efectos de la inoculación de consorcios microbianos en especies de frutales andinos y otros. En mora de Castilla (Rubus glaucus Benth.) su inoculación resultó en mayor productividad (Viera et al., 2019; Viera et al., 2020a); incrementó las concentra-ciones de fosforo en tejido foliar en portainjertos (Solanum hispidium y Nicotiana glauca) de tomate de árbol (Solanum betaceum Cav.) (Viera et al., 2017a), mientras que en plántulas de chirimoyo se reportó mayor biomasa y contenido de fosforo (Viera et al., 2017b); en arándano (Vaccinium corymbosum) incrementó el peso seco de raíces y brotes (Schoebitz et al., 2016); en cerezos (Prunus sp.) aumentó el diámetro, volumen y peso seco de raíces (Gluszcek et al., 2020). Resultados similares se observaron con aplicaciones de consorcios bacterianos y fúngicos en plantas de frutilla (Todeschini et al., 2018). Específicamente en aguacate, la inoculación de microorganismos ha sido evaluada en vivero debido a la importancia de esta fase. Sotomayor et al. (2019b) registraron incrementos significativos en la absorción de nitrógeno, magnesio, calcio, manganeso, hierro y cobre en raíces, hojas y tallo con inoculaciones de T. harzianum y G. iranicum. Adicionalmente, Alvarado (2017), Barra et al. (2017) y Viera et al. (2017c), reportaron mayor altura, incremento de contenido de clorofila y peso seco en plántulas inoculadas.

En Ecuador, la demanda de plantas de aguacate se ha incrementado debido a la amplia aceptación de esta fruta en los mercados nacional e internacional, incentivando el establecimiento de viveros que basan su plan nutricional en el aporte de fertilizantes utilizados en etapas tempranas de crecimiento vegetal (Viera et al., 2021). Actual-mente existe la necesidad de investigar sobre material de siembra y manejo sustentable de aguacate (Arias et al., 2021) y aunque en Ecuador se está incorporando el uso de microorganismos en la producción agrícola (Viera & Jackson, 2020), todavía existe un déficit de investigación en esta estrategia.

El presente estudio tuvo el objetivo de evaluar el efecto de la aplicación de consorcios microbianos en el crecimiento y estado nutricional de plántulas de aguacate cultivar ‘Criollo’, principal portainjerto de las variedades comerciales “Fuerte” y “Hass”.

Los ensayos se llevaron a cabo en el invernadero de la Granja Experimental Tumbaco del Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias (INIAP), cantón Quito, provincia de Pichincha, con altitud de 2348 m, ubicación geográfica 00°12’00’’ S y 78°24’00’’ W, temperatura promedio de 17 °C y humedad relativa de 75% (Instituto Nacional de Meteorología e Hidrología, 2019).

La siembra se hizo en bolsas de vivero con una capacidad de 2,2 kg de sustrato (tierra negra y pomina; 3:1 respectivamente), se utilizaron 220 semillas de aguacate, cultivar “Criollo” (raza mexicana). Luego de su germinación, las plántulas estuvieron bajo invernadero, con cobertura plástica de la superficie para el control de malezas y evitar el contacto directo con suelo. El principal insecto plaga del aguacate en la fase de vivero fue la mosca blanca (Trialeurodes vaporariorum) (Sotomayor et al., 2019a), por lo que se ejecutó un manejo integrado de plagas. El control químico consistió en aplicaciones semanales de insecticidas con rotación de principios activos (Imidacloprid 1 mLL^-1, Lambda-cyalotrina 2 mL L^-1, Hidrogeno Oxalato de thiocyclam 1 g L^-1, Azadirhactina 3 mL L^-1); mientras que, el control cultural consistió en el uso de trampas cromáticas amarillas engomadas. Se usó un sistema de fertirriego por goteo tipo espagueti para aportar una solución nutritiva de Hoagland y Arnon (N: 210 mg L^-1; P: 31 mg L^-1, K: 234 mg L^-1; Mg: 34 mg L^-1; Ca: 160 mg L^-1; S: 64 mg L^-1¸Fe: 2,5 mg L^-1; Mn: 0,5 mg L^-1; B: 0,5 mg L^-1; Cu: 0,02 mg L^-1; Zn: 0,05 mg L^-1;Mo: 0,01 mg L^-1). La frecuencia del fertirriego fue de 3 días por semana, 8 minutos por cada ciclo de riego, con un caudal de 1 L h^-1; además, la solución nutritiva fue controlada dentro de los parámetros: 1,69 mS cm^-1 y pH de 6,5. Adicionalmente, se aplicó fertilizante foliar Bayfolan® (N 7%; P₂O₅ 45%; K₂O 5%; B 0,10%; activadores metabólicos 3%; y extracto de algas 10%), con dosis de 3 mL L^-1 cada 15 días.

Los tratamientos evaluados consistieron en “consorcios microbianos” formulados como productos comerciales, en dosis y frecuencias de aplicación que constan en la Tabla 1. Los tratamientos se aplicaron directamente en el sustrato de cada plántula. En el caso del consorcio microbiano 1, las micorrizas (Fungifert®) se depositaron 20 g divididos en 4 orificios opuestos entre sí con una profundidad aproximada de 15 cm, la inoculación de Trichoderma spp. (Trichoeb 5WP®) se la hizo diluyendo 0,18 g del producto comercial en 100 mL de agua más un coadyuvante (Arpón®, 0,15 mL L-¹), aplicándose 100 mL de la solución en cada planta. Los consorcios microbianos 2 (ReviB®) y 3 (ReFuerza®) fueron aplicados diluyendo 0,4 g en 100 mL de agua y aplicándose 100 mL de la solución a cada plántula. Las plantas control tuvieron el mismo manejo que el resto de plantas, excepto en que no fueron inoculadas con microrganismos.

Durante el ensayo se evaluaron variables de crecimiento y asimilación de nutrientes de las plantas. La altura de la planta se registró desde los 80 hasta los 170 DDS con intervalos de 30 días, esta medición (cinta métrica) se hizo desde el cuello de la planta hasta el ápice de la primera hoja nueva, el resultado se reportó en centímetros (cm). El diámetro de tallo se registró desde los 80 hasta los 170 DDS con intervalos de 30 días, a una altura de 5 cm desde la superficie de sustrato. El resultado se reportó en milímetros (mm).

Tratamientos	Producto comercial	Microorganismos	Concentración	Dosis	Frecuencia aplicaciones (DDS*)
Consorcio 1	Trichoeb 5WP®	Trichoderma spp.	1x10⁹ UFC g^-1	0,18 g planta^-1	100, 120, 150
Consorcio 1	Fungifert®	Endomicorrizas vesículo arbusculares: Glomus spp., Acaulospora spp. y Entrophospora spp.	120 propágulos g^-1	20 g planta^-1	70, 110
Consorcio 2	ReviB®	Bacillus thuringiensis, B. subtilis, B. megaterium, B.licheniformis, Trichoderma harzianum, T. viridae, Pseudomonas fluorescens, Penicillium sp., Aspergillus orizae, Beauveria bassiana, Saccharomyces cerevisiae y Paecilomyces lilacinus	10⁹ UFC g^-1	0,4 g planta^-1	90, 120, 150
Consorcio 3	ReFuerza®	Paecilomyces lilacinus	1x10¹¹ UFC g^-1	0,4 g planta^-1	90, 120, 150
		Beauveria bassiana	1x10⁹ UFC g^-1
		Bacillus licheniformis	1x10⁹ UFC g^-1
		Streptomyces spp.	1x10⁸ UFC g^-1
		Saccharomyces cerevisiae	1x10⁷ UFC g^-1
		Pochonia chlamydospora	1x10⁸ UFC g^-1
Control	Sin inoculación de microrganismos

*DDS: días después de la siembra.

Estos resultados son acordes a los obtenidos en estudios similares, por ejemplo, Arellano (2017) quien evaluó complejos de Glomus spp., registró un incremento de 9% (150 DDS) en alturas de portainjertos de raza mexicana al contrastarlos con el control. Además, Mege et al. (1980) registraron alturas con incrementos del 98% (270 DDS) versus el control, con la inoculación de Glomus sp. y un programa de fertilización completo. Montañez (2009) reportó un incremento de 28% (210 DDS) en altura al inocular Glomus spp. y Acaulospora spp. Por otro lado, Alvarado (2017) con inoculaciones de Trichoderma spp. generó plántulas 33% (158 DDS) más altas que el control, sin embargo, Glomus sp. no tuvo diferencias significativas versus el control. Inoculaciones de conjuntos bacterianos (Enterobacter sp., Serratia sp., Microbacterium sp., Pseudomonas sp., Achromobacter sp.) realizadas por Barra et al. (2016), resultaron en incrementos entre el 20% y 26% en alturas de plántulas. Estos resultados confirman que la inoculación de bacterias benéficas aporta positivamente al crecimiento de las plántulas; efecto observado con la aplicación del consorcio dos.

No existieron diferencias significativas entre los diámetros de tallos de los tratamientos evaluados a los 80 y 110 DDS, en dichos períodos los valores promedios fueron de 4,01 cm y 5,46 cm respectivamente (Figura 2). A los 170 DDS se observaron diferencias significativas entre tratamientos, las plantas con mayor incremento pertenecieron a los consorcios uno (7,50 cm) y dos (7,51 cm); en relación al control (7,19 cm) (Tabla 2). Se observó un incremento del diámetro de aproximadamente 5% en los tratamientos versus el control. Carreón et al. (2014) y Arellano (2017) al inocular micorrizas nativas (S. pellucida) y un conjunto de Glomus spp. obtuvieron incremento en el diámetro de tallos de 6% en ambos casos, porcentajes similares al obtenido en este estudio. Barra et al. (2016) reportaron un engrosamiento de tallos en 15% con inoculaciones de conjuntos microbianos (Enterobacter sp., Serratia sp., Microbacterium sp., Pseudomonas sp., Achromobacter sp.).

El contenido de clorofila mostró valores SPAD similares estadísticamente en todos los tratamientos en los períodos de 80, 110 y 140 DDS, los promedios registrados fueron de 29,70; 46,65 y 53,57 respectivamente (Figura 3). A los 170 DDS se observaron diferencias significativas entre los tratamientos (Tabla 2 y Figura 3).

Los mayores contenidos de clorofila fueron registrados en los consorcios uno y dos (53,42 y 53,76 respectivamente), que representaron un incremento del 4% al compararlos con el control. Otros estudios han reportado el incremento de valores SPAD en plántulas de aguacate con inoculaciones de complejos bacterianos (entre 19% y 25% de incremento) (Barra et al., 2016) y Glomus spp. (9% de incremento) (Arellano, 2017).

A los 170 DDS, la porción aérea de las plantas (hojas y tallo) registró el peso seco más alto con la aplicación del consorcio dos (19,93 g), representando un incremento del 12% con respecto al control; sin embargo, estadísticamente todos los consorcios microbianos generaron resultados similares (Figura 4).

Resultados similares fueron reportados por Viera et al. (2017c) quienes al inocular plántulas de aguacates ecotipo mexicano (cultivar “Criollo”) con cepas de micorrizas nativas (Glomus spp.) registraron incremento de materia seca de 10% en relación al control.

Bacillus spp. y otras bacterias promotoras de crecimiento. Se ha reportado que en plántulas de chirimoyo inoculadas con micorrizas nativas se registró un incremento de 42% de materia seca (120 DDS) en comparación al control (Viera et al., 2017b). En arándano, Schoebitz et al. (2016) reportó un incremento del 32% de materia seca de brotes, en plantas inoculadas con consorcios microbianos (Bacillus spp., Pseudomonas spp., Nocardiac sp., Saccharomyces cerevisiae y Trichoderma viride); mientras que en frutilla (Fragaria × ananassa Duch var. Elyana) se registraron incrementos en variables relacionadas a rendimiento (número y peso de frutos), desarrollo vegetal y calidad de frutos con inoculaciones de distintos compuestos bacterianos y fúngicos (Rhizophagus sp., Septoglomus sp., Funneliformis sp., Pseudomonas sp.) (Todeschini et al., 2018). En otras especies de interés comercial (soya, tomate, pimiento, lechuga, etc.), también se ha reportado que la inoculación conjunta o individualizada de T. atriviride, G. intraradices y Bacillus spp. y otros microorganismos, resultaron en plántulas con mayor altura, peso seco, diámetro de tallo, índice de verdor e incremento en cantidad y calidad de cosechas, entre otras características (Mastouri et al., 2010; Nzanza et al., 2012; Colla et al., 2015; Bradáčová et al., 2019).

Las concentraciones de nutrientes en tallos y raíces tuvieron diferencias significativas únicamente para el Cu (Tabla 3). En la parte aérea (hojas y tallo), el consorcio uno fue diferente estadísticamente al resto de tratamientos con la concentración más alta (4,74 ppm), registrándose un incremento del 46% de este catión en relación a los consorcios restantes y el testigo. En la raíz, el mayor contenido de Cobrelo tuvo el consorcio uno con 7,08 ppm y además fue distinto estadísticamente al resto de tratamientos. Más del 98% del Cu presente en las plantas es parte de moléculas complejas (proteínas), la importancia de este catión radica en su papel como elemento de transición en reacciones redox y como activador enzimático en procesos como fotosíntesis, respiración, síntesis de lignina, metabolismo del nitrógeno y carbono entre otros (Broadley et al. 2012). El incremento de la concentración foliar de Cu en plántulas de aguacatecomo resultado de la interacción planta-microrganismos, ha sido reportado por Sotomayor et al. (2019b), quienes detectaron el incremento de aproximadamente 12% de cobre en follaje en plántulas inoculadas con Thichoderma sp. Además, Menge et al. (1980) registraron incrementos de hasta 35% de concentración de este catión.

Para el resto de nutrientes, los valores obtenidos no mostraron diferencias estadísticas (Tabla 3). Con resultados similares, Alvarado (2017) no registró diferencias en el contenido de nutrientes en tejido en plántulas de aguacate inoculadas con Trichoderma sp. Glomus sp. y otros micro-organismos versus el control; por otro lado, los resultados exhibidos por Sotomayor et al. (2019b) no demostraron diferencias en las concentraciones de K, S, P, Mn Zn y B en raíces y K, S, Fe, Zn y B en tallos y raíces. Sin embargo, cabe mencionar que las concentraciones obtenidas en los tejidos vegetales del presente trabajo concuerdan con estándares adecuados reportados por varios autores para aguacate (Martínez et al., 2014; Viera et al., 2017c; Lazare et al., 2019; Selladurai & Awachare, 2019).

Los resultados generados en este trabajo corroboraron la influencia sobre el crecimiento vegetal de los microrganismos benéficos mediante varios posibles mecanismos de acción (solubiliza-ción y fijación de nutrientes, producción de hormonas. incremento en la absorción de agua y nutrientes, control de patógenos, etc.) (Dhir, 2017; Kashyap et al., 2017; Martínez‐Medina et al., 2017; Ruano-Rosa et al., 2017; Woo & Pepe, 2018; Thomloudi et al., 2019).

Tabla 3

Efecto de la inoculación de consorcios microbianos en las concentraciones de nutrientes en tejido (tallo, hojas y raíces) de plántulas de aguacate cultivar “Criollo”

Órganos	Tratamientos	Macronutrientes (%)							Micronutrientes (ppm)
Órganos	Tratamientos	N	P	K	Ca	Mg	S	B		Zn	Cu		Fe	Mn
Tallos y hojas	Consorcio 1	2,34	0,12	1,66	1,08	0,36	0,17	62,06		12,68	4,74	a	157,28	227,96
	Consorcio 2	2,27	0,11	1,51	1,16	0,37	0,16	60,54		7,9	3,46	b	148,34	174,28
	Consorcio 3	2,64	0,11	1,59	1,2	0,4	0,17	57,06		10,6	2,9	b	136,68	205,1
	Control	2,48	0,11	1,74	1,28	0,42	0,19	65,4		10,36	3,36	b	151,6	243,9
Raíces	Consorcio 1	1,92	0,11	1,62	0,39	0,17	0,25	83,46		16,28	7,08	a	549,26	197,2
	Consorcio 2	2,04	0,1	1,55	0,36	0,17	0,22	98,88		12,38	5,48	b	673,08	249,44
	Consorcio 3	1,97	0,09	1,39	0,33	0,15	0,21	81,98		10,36	5,14	b	605,98	234,52
	Control	2,41	0,1	1,54	0,36	0,16	0,23	93,82		12,42	5,36	b	651,32	232,9

CONCLUSIONES

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Tratamiento	Altura (cm)	Diámetro (mm)	Contenido clorofila (SPAD)
Consorcio 1	47,58 a	7,50 a	53,42 a
Consorcio 2	47,51 a	7,51 a	53,76 a
Consorcio 3	43,57 b	7,26 ab	52,27 ab
Control	42,52 b	7,19 b	51,80 b