Los mántidos son insectos muy llamativos por su
morfología compleja y variada caracterizándose por presentar patas anteriores
utilizadas principalmente para capturar a sus presas. Se conoce que juegan un
papel muy importante como depredadores de insectos en los ecosistemas en los
cuales viven (Patel et al., 2016) con un camuflaje elaborado que les sirve
para acechar a sus presas debido a sus hábitos crípticos, capacidad para
alimentarse de diversas presas y presentar bajas densidades de población. (Svenson
& Whiting 2004; Rivera, 2010; Nisip et al., 2019). El Orden Mantodea reúne
aproximadamente 2000 especies en más de 400 géneros (Otte et al., 2016), los
cuales pertenecen a 15 diferentes familias, siendo África el continente con
mayor número de especies con cerca de 900, seguidos por Asia que aporta cerca
de 550; nuestro continente americano reúne más de 425 especies (Agudelo &
Chica 2002; Otte et al., 2016).
Según la clasificación de Ehrmann (2002) incluidos
en seis familias de distribución neotropical (Cheateessidae, Mantoididae,
Acanthopidae, Liturgusidae, Thespidae y Mantidae (Agudelo et al., 2007; Ariza
et al., 2012) de las 15 familias que forman este grupo. La familia
Liturgusidae (sensu Ehrmann 2002) incluye un amplio conjunto de géneros
distribuidos en los cinco continentes, todos los miembros se caracterizan como
ecomórficos especialistas en troncos o ramas de árboles (Svenson & Whiting,
2004), comúnmente denominados "mantis de cortezas", el grupo de
estas especies de mantis exhiben: fuerte moteado de camuflaje que incluye
colores marrón, negro y otros tonos color tierra que combinan con los colores
de los sustratos de la corteza de árbol o líquenes; presentan un cuerpo
aplanado dorso ventralmente, lo que le permite mantener el cuerpo muy cerca del
sustrato y correr rápido(Rivera, 2010); así mismo, presenta una fosa femoral
pro torácica ventral para acomodar la espina tibial apical protorácica
posteroventral (Wieland, 2013) no se conoce si las ninfas y adultos eligen preferentemente
diferentes partes de los árboles (Svenson & Whiting, 2009).
Los Liturgusidae Neotropical (sensu Ehrmann 2002)
incluyen tres géneros descritos y 24 especies que se distribuyen desde el sur
de Estados Unidos y unas pocas Islas del Caribe hasta las regiones del sur de
Brasil y Bolivia. Liturgusa Saussure, 1869, Hagiomantis Audinet
Serville, 1838 y Gonatista Saussure, 1869 (Svenson & Whiting, 2009; Rivera
& Svenson, 2016). Igualmente,
en el Neotrópico se conocen tres géneros de la subfamilia Liturgusinae, con Liturgusa
Sausarre como el más diverso con alrededor de 14 especies (Rivera, 2010).
El rango geográfico de Liturgusa se
extiende desde Centroamérica al sur de Bolivia y del este al centro de Brasil.
La gran mayoría de los registros del género provienen de bosques tropicales
húmedos, pero también se han encontrado algunas especies en bosques secos
estacionales en América Central y del Sur como Venezuela, Colombia, Ecuador y
Perú. (Nisip et al., 2019; Schwarz et al., 2020). Los adultos y las ninfas de
Liturgusa han sido encontrados juntos en el mismo árbol, lo que sugiere
una superposición de generaciones en el mismo hábitat, pero no se ha
documentado el cuidado de las crías por los padres. Las hembras depositan sus
pequeñas ootecas sobre la corteza de los árboles (Svenson, 2014).
De las 24 especies descritas del género Liturgusa,
Liturgusa maya Saussure & Zehntner es la más distribuida, con
registros de centro de México, Nicaragua, Costa Rica centro de Venezuela y tan
al sur como al sur del Perú (Svenson, 2014; Juárez-Noé & González-Coronado,
2020; Blasco-Aróstegui & García –Gila, 2021). L. maya cuya
presencia es frecuente en las condiciones de la región Tumbes en cultivos de
cacao y de cítricos, poseen una gran agilidad y destreza cuando se desplazan
rápidamente en los troncos de los cultivos donde su presencia es muy
frecuente. También tienen un excelente camuflaje, similar a los líquenes que
crecen en los troncos de los árboles indicados (Hansson et al., 2014).
Esta especie
ocurre en una variedad de tipos de hábitat, incluyendo bosques húmedos
tropicales, bosques secos estacionales, márgenes de bosques alterados y zonas
semiurbanas. Más allá de la capacidad de prosperar en una variedad de hábitats
en un área geográfica grande, esta especie también es adaptable en términos de
su plasticidad de tamaño, siendo las hembras más grandes casi 1,5 veces el
tamaño de los machos que son pequeños (Svenson, 2014). Los mantidos en general
ovipositan sus huevos contenidos en ootecas de diversas formas y tamaños sobre
los substratos en los cuales se desarrolla con la finalidad de brindar un
soporte y apoyo a los huevos de las condiciones ambientales y enemigos
naturales (Domenech, 2019).
Las ootecas de
mantis generalmente muestran un alto grado de depredación o parasitismo por
parte de múltiples organismos, se han registrado como parasitoides de ootecas,
principalmente algunas micro-avispas, de las familias Scelionidae, Eupelmidae y
Torymidae (Rivera, 2003; Brannoch et al., 2017).
En el caso de
la especie en estudio estas son afectadas por depredadores o parasitoides, así por
ejemplo Padron et al. (2014) registra por primera vez en Ecuador, la presencia
de la avispa Horismenus liturgusae Hansson & Amp que parásita los huevos
contenidos en las ootecas. Por otro lado, Murgas et al. (2019) reportan para Panamá a
la especie no identificada Anastatus sp. (Eupelmidae).
El
objetivo del estudio fue conocer algunos aspectos de la biología y comportamiento
de L. maya en condiciones de laboratorio y campo, así como recuperar e
identificar las especies de parasitoides de las ootecas, información que no se
conoce bajo las condiciones medio ambientales de la región Tumbes.
Observaciones sobre comportamiento
Los miembros de esta especie tienen como hábitat
la corteza de los árboles de cacao sobre la cual se desplazan con mucha
velocidad. Los individuos alinean el eje longitudinal del cuerpo con el eje
longitudinal del tronco del árbol con la posición de la cabeza dirigida hacia abajo,
la parte posterior del abdomen toca ligeramente o casi toca la corteza mientras
la cabeza y patas pro torácicas se sostienen en una posición elevada formando
un ángulo con respecto al tronco (Figuras 4 a y 4 b). Lo observado sobre este
comportamiento está reportado por Svenson (2014). Durante el proceso de cópula
el macho que es de menor tamaño se encuentra encima de la hembra sujetándose al
cuerpo de ésta con sus patas anteriores (Figura 5).
(a)
(b)
Figura 4. Liturgusa maya en típica posición de
desplazamiento: (a) ninfa y (b) adulto).
Parasitoides
de ootecas
De las siete ootecas que se colectaron en campo,
cuatro estaban vacías y tres de ellas se encontraban parasitadas, de la primera
emergieron 9 ninfas y 30 parasitoides, de la segunda 14 ninfas y seis
parasitoides y de la tercera 9 ninfas y 15 parasitoides, se determinaron tres
especies de parasitoides pertenecientes a las familias Torymidae, Eupelmidae y
Eulophidae del orden Hymenoptera. De la primera ooteca emergieron 20 ejemplares
de la familia Eulophidae y 10 de la familia Eupelmidae, de la segunda cinco
Eupelmidae y un Torymidae y de la tercera 10 Eulophidae y cinco Torymidae.
Figura 5. Liturgusa maya en típica posición de cópula,
el macho se encuentra sobre la hembra y es el de menor tamaño.
De acuerdo con las características observadas en
los ejemplares que corresponden a la familia Torymidae se determinó que
pertenecen al género Podagrión (Figura 6a), en lo que corresponde
a los de la familia Eupelmidae estas son coincidentes con las del género
Eupelmus (Figura 6b) y en el caso de los ejemplares de
Eulophidae, estas concuerdan con las del género Horismenus Walker (1843)
(Figura 6c). Cabe indicar que los parasitoides son un grupo de especies interesantes,
ecológicamente importantes y taxonómicamente con muchos desafíos (Heraty et al.,
2013; Munro, 2011), son especialmente diversos y dominantes en el Neotrópico
(Murray & Heraty, 2019).
Figura 6. Parasitoides recuperados de
ootecas: (a) Podagrión sp., (b)Eupelmus sp. y (c) Horismenus
sp.
Por otro lado, el género Horismenus es el
más grande de la familia Eulophidae (Hansson, 2009), predominantemente neo
tropicales (Kenyon et al., 2015) y que actualmente incluye más de 400 especies
(Hansson, 2009; Kenyon et al., 2015); este género, tiene su principal
distribución en América Tropical, pero también se conocen varias especies de las
zonas templadas de América del Norte. Las especies pertenecientes a este género
son parasitoides, que se desarrollan como parasitoides primarios o secundarios
en una amplia gama de huéspedes que incluyen insectos inmaduros de siete
órdenes de insectos y varias familias, pero también huevos (sacos de huevos) de
cuatro familias diferentes de arañas (Hansson, 2009). En Brasil, se han
observado especies de Horismenus emergiendo de larvas de minadores de
hojas (Phyllocnistis citrella Stainton) en cultivos de cítricos (Thomazini
& Albuquerque, 2005), y como hiperparisitoides del bracónido Cotesia
alius (Muesebeck) (Neto & Di Mare, 2010).
En Ecuador Hansson et al. (2014) reportan haber
encontrado una nueva especie de Horismenus Walker, H. liturgusae
Hansson & Schoeninger (Hymenoptera: Eulophidae), y realizan su descripción a
partir del material obtenido de una ooteca de una especie de mantis no
identificada del género Liturgusa Saussure y la comparan con H. argus
Hansson, una especie que es muy similar a Horismenus liturgusae sp. n. e
indican que tiene un comportamiento gregario y que de una sola ooteca
obtuvieron 49 ejemplares adultos, y destacan que este es el primer registro de
una especie de Horismenus parasitando mantis, y el primer registro de una
especie de Horismenus obtenido de una ooteca. Para el caso de
Torymidae, Ramírez-Guillén & Martínez-Luque (2018) reportan que han
recuperado de ootecas de mantis de la familia Mantidae para México a Podagrión
mantis y Podagrión oon y así mismo indican que recuperaron dos
especies de la familia Eupelmidae (Eupelmus epicaste y Eupelmus
sp.). Rivera (2003) para Tumbes y Lima. reporta a Podagrion brasiliensi
como parasitoide de ootecas de Musonia surinama.
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