Degradación del poliestireno por insectos y microorganismos asociados: Análisis bibliométrico y una revisión narrativa de las técnicas utilizadas en la caracterización

Degradation of polystyrene by insects and associated microorganisms: bibliometric analysis and a narrative review of techniques used in characterization

Carmen Carreño-Farfán¹; Marilín Sánchez Purihuamán¹; Teresa Oriele Barrios-Mendoza³;

Isis Cristel Córdova-Barrios⁴; Segundo Vásquez Llanos²; Pedro Córdova-Mendoza⁴;

Ada Patricia Barturén Quispe^{2, *}

1 Grupo de Investigación BlyME: BS-CA, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo, Lambayeque, Perú.

2 Grupo de Investigación CIMAYDS, Facultad de Ingeniería Química e Industrias Alimentarias, Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo, Lambayeque, Perú.

3 Facultad de Ingeniería Química y Petroquímica, Universidad Nacional San Luis Gonzaga, Ica, Perú.

4 Facultad de Ingeniería Ambiental y Sanitaria, Universidad Nacional San Luis Gonzaga, Ica, Perú.

* Autor corresponsal: abarturen@unprg.edu.pe (A. P. Barturén Quispe).

ORCID de los autores:

C. Carreño-Farfán: https://orcid.org/0000-0003-0238-2666 M. Sánchez Parihuamán: https://orcid.org/0000-0001-9252-9566

T. O. Barrios-Mendoza: https://orcid.org/0000-0002-6466-7766 I. C. Córdova-Barrios: https://orcid.org/0000-0002-3569-2671

S. Vásquez Llanos: https://orcid.org/0000-0002-3937-9674 P. Córdova-Mendoza: https://orcid.org/0000-0003-3612-1149

A. P. Barturén Quispe: https://orcid.org/0000-0003-4566-1868

RESUMEN

El poliestireno, conocido por su resistencia a la degradación, constituye una fuente importante de contaminación ambiental. Sin embargo, se ha descubierto que ciertos insectos y microorganismos asociados lo degradan, utilizando este material como fuente de carbono y energía. Por tanto, el objetivo de esta revisión es evaluar críticamente las técnicas de caracterización utilizadas para analizar la biodegradación del poliestireno por insectos y microorganismos asociados. Se busca identificar las fortalezas y limitaciones de estas técnicas, así como su contribución al conocimiento de la degradación del poliestireno en un contexto ambiental. Se realizó un análisis bibliométrico y una revisión sistemática basada en el método PRISMA, analizando 100 artículos de la base de datos Scopus y 83 de la Web of Science entre 2015 y 2023. El método estadístico aplicado a los metadatos fue bibliométrico con aspectos cualitativos y cuantitativos. Los resultados demostraron que las técnicas de caracterización aplicadas, como la microscopía de barrido electrónico, mostraron la formación de biopelículas microbianas en la superficie y cavidades del poliestireno biodegradado. Así mismo, la cromatografía de permeación en gel indicó cambios en la morfología del poliestireno biodegradado. Finalmente, la espectroscopía infrarroja por transformada de Fourier (FTIR) y la resonancia magnética nuclear de protones (H-NMR) demostraron signos de oxidación, despolimerización e incorporación de oxígeno a la cadena de hidrocarburos del poliestireno debido al proceso de degradación. Estos resultados enfatizan la efectividad de las técnicas de caracterización para detectar y describir cambios significativos en el poliestireno durante su biodegradación. Su comprensión es crucial para futuras investigaciones y la evaluación del impacto ecológico de la degradación del poliestireno por organismos biodegradadores.

Palabras clave: degradación de poliestireno; microorganismos asociados; técnicas de caracterización; análisis bibliométrico; contaminación ambiental por poliestireno.

ABSTRACT

Polystyrene, known for its resistance to biodegradation, constitutes a significant source of environmental pollution. However, certain insects and associated microorganisms have been found to degrade it, using this material as a source of carbon and energy. Therefore, the objective of this review is to critically evaluate the characterization techniques used to analyze the biodegradation of polystyrene by insects and associated microorganisms. The aim is to identify the strengths and limitations of these techniques, as well as their contribution to the knowledge of polystyrene degradation in an environmental context. A bibliometric analysis and a systematic review based on the PRISMA method were carried out, analyzing 100 articles from the Scopus database and 83 from the Web of Science between 2015 and 2023. The statistical method applied to the metadata was bibliometric with qualitative and quantitative aspects. The results demonstrated that the applied characterization techniques, such as scanning electron microscopy showed the formation of microbial biofilms on the surface and cavities of the biodegraded polystyrene. Likewise, gel permeation chromatography indicated changes in the morphology of the biodegraded polystyrene. Finally, Fourier transform infrared spectroscopy (FTIR), and proton nuclear magnetic resonance (H-NMR) demonstrated that signs of oxidation, depolymerization, and the incorporation of oxygen into the hydrocarbon chain of polystyrene due to the degradation process. These results emphasize the effectiveness of characterization techniques in detecting and describing significant changes in polystyrene during its biodegradation. Its understanding is crucial for future research and the evaluation of the ecological impact of polystyrene degradation by biodegrading organisms.

Keywords: polystyrene degradation; associated microorganisms; characterization techniques; bibliometric analysis; environmental pollution by polystyrene.

Recibido: 10-05-2024.

Aceptado: 25-08-2024.

INTRODUCCIÓN

Desde 1950, se estima que se han generado en promedio 6 300 millones de toneladas de residuos plásticos (Rosenboom et al., 2022). Sin embargo, en los últimos años, se ha buscado alternativas para sustituir los plásticos y eliminar los pasivos ambientales causados por su incorrecta dispo-sición y resistencia a la biodegradación (Massuga et al., 2022). En Latinoamérica, se arrojan 17 000 toneladas de plástico al océano (López Aguirre et al., 2020). América del sur ocupa el tercer lugar a nivel mundial en cuanto a la contribución de residuos plásticos al océano. Perú lidera esta lista, seguida de Venezuela y Argentina con 0,44; 0,25 y 0,18 kg per cápita por día, respectivamente (Castañeta et al., 2020).

El poliestireno es un polímero ampliamente utilizado por su naturaleza rígida, peso ligero y bajo costo. Este polímero se encuentra en una amplia gama de aplicaciones que van desde envases de alimentos y embalaje hasta juguetes, construcción y electrónica. Cabe destacar que se ha detectado la presencia de poliestireno en el suelo a profundidades que varían de 0 a 30 cm (Dioses-Salinas et al., 2020) y 100-300 microplásticos menores de 500 um por kg de suelo de áreas residenciales (Yoon et al., 2024). La presencia de poliestireno en el suelo también genera efectos perjudiciales en la agricultura, bloquea el transporte de nutrientes en las plantas, altera la fotosíntesis de Cucumis sativus L. (Zhuang et al., 2024), y reduce el contenido de clorofila de plántulas de Oryza sativa L. (Iswahyudi et al., 2024), el crecimiento de Amaranthus tricolor L. (Rana et al., 2024) y el rendimiento de Vigna radiata L. (Fu et al., 2023). Además, se ha observado que en Rattus rattus alimentadas por sonda con nanopartículas de PS los polímeros se acumularon en los testículos y redujeron la calidad de la esperma, las hormonas reproductivas séricas y los coeficientes testiculares (Yin et al., 2024) y en Mus musculus expuestos a estos contaminantes se observó alteración en la función de los ovarios, disminución en la calidad oocitos y por lo tanto reducción en la fertilidad (Yue et al., 2024).

La presencia de poliestireno en los océanos plantea graves preocupaciones, porque se ha demostrado en la cianobacteria Crocosphaera watsonii reduc-ción del crecimiento, tasa de fotosíntesis y fijación de nitrógeno (Lixia et al., 2024), en Danio rerio desregulación de los genes asociados a los neurotransmisores y el metabolismo de ácidos grasos (Shubham et al., 2024), en Mytilus coruscus estrés fisiológico y aumento significativo de las actividades enzimáticas relacionadas con el estrés oxidativo (Zhen et al., 2024) y en Ruditapes decussatus toxicidad en la hemolinfa y glándulas digestivas (Ventura et al., 2024). Además, en la atmósfera también se han detectado micropar-tículas de poliestireno, que pueden ser inhaladas por organismos vivos, lo que conduce a una serie de problemas de granulomas y fibrosis. Este fenómeno está relacionado con la proliferación celular continua y la generación de especies reactivas de oxígeno, lo que conduce al estrés oxidativo (Amato-Lourenço et al., 2020). Se ha estimado que las personas ingieren alrededor de 133 mg de partículas de poliestireno al año (Hwang et al., 2020). Estos hallazgos resaltan la necesidad de abordar los efectos perjudiciales del poliesti-reno en el medio ambiente y en la salud.

En la naturaleza, existen larvas de insectos como el Tenebrio molitor (Pham et al., 2023; Yang et al., 2023; Machona et al., 2022), Uloma sp. (Kundungal et al., 2021), T. castaneum, Zophobas morio (Guangorena & Kobayashi, 2024), Z. atratus (Lu et al., 2024), Alphitobius diaperinus (Cucini et al., 2022), Galleria mellonella (Young et al., 2024), Pleisophthalmus davidis (Woo et al., 2020), y también microorganismos de los géneros Acineto-bacter, Enterobacter, Pseudomonas, Serratia, Klebsiella, y Citrobacter, entre otros, que tienen la capacidad de degradar el poliestireno, debido que utilizan este polímero como fuente de carbono y energía (Sufang et al., 2024; Lee et al., 2020; Machona et al., 2022; Marmanillo et al., 2021; Urbanek et al., 2020).

Las características del poliestireno biodegradado se determinan por el polímero presente en el contenido intestinal (Tsochatzis et al., 2021) o en las excretas de las larvas que participan en la degradación, así como en el polímero residual que se encuentra en los cultivos de bacterias previamente aisladas del intestino de estas larvas (Brandon et al., 2021). Estas observaciones mues-tran la capacidad de ciertos microorganismos para degradar el poliestireno, lo que ofrece perspectivas interesantes para el desarrollo de estrategias de gestión de residuos más sostenibles y la compren-sión de los procesos de biodegradación del poliestireno.

Las características observables de degradación del poliestireno incluyen cambios morfológicos, como la formación de agujeros en su estructura (Yolanda et al., 2024; Woo et al., 2020) y la aparición de biopelículas microbianas adheridas a su superficie (Kim et al., 2020), hasta la pérdida de sus propie-dades hidrofóbicas (Wang et al., 2020), reducción de peso (Palmer et al., 2022), modificaciones térmicas (Kundungal et al., 2021), alteraciones en los parámetros moleculares (Wang et al., 2024; Peng et al., 2020), cambios en la composición elemental en la superficie (Kim et al., 2020) y presencia de grupos funcionales (Lv et al., 2024; Wang et al., 2024), entre otros efectos observados.

Para la caracterización de la degradación del poliestireno, se emplean diversas técnicas Analí-ticas. Estas incluyen la microscopía de barrido electrónico, la cromatografía de permeación en gel, la cromatografía de gases acoplada a espec-trometría de masas, la termogravimetría y la espectroscopia infrarroja por transformada de Fourier (Wang et al., 2024; Yolanda et al., 2024; Yang et al., 2018). Estas técnicas analíticas son fundamentales para comprender y documentar los cambios en las propiedades del poliestireno duran-te el proceso de degradación, lo que contribuye al conocimiento en la gestión sostenible de este polímero y su impacto en el medio ambiente.

El propósito de esta investigación fue analizar las características diferenciales del poliestireno degra-dado por insectos y microorganismos asociados, utilizando la información recopilada entre 2015 y 2023 de las bases de datos de Scopus y Web of Science, mediante el uso de técnicas caracteriza-ción. Este análisis consiste en proporcionar un marco de referencia sólido para la realización de futuros experimentos que verifiquen la biodegra-dación del poliestireno. Dadas las limitaciones presupuestarias y la disponibilidad de equipos de última generación, los investigadores deben tomar decisiones informadas sobre la elección de las técnicas analíticas que proporcionen la mayor cantidad de información al menor costo durante los ensayos de biodegradación de poliestireno y otros polímeros plásticos contaminantes por parte de microorganismos e insectos. Esta investigación contribuye al entendimiento de las propiedades cambiantes del poliestireno biodegradado.

Países activos en investigación sobre degradación del poliestireno

El análisis bibliométrico reveló que China lideró el número de publicaciones científicas sobre la degradación del poliestireno por insectos y microorganismos asociados durante el periodo 2015 a 2023, con un total de 57 artículos según Scopus. Le siguieron en menor medida Estados Unidos con 40 publicaciones e Italia con 22 publicaciones. Por otro lado, Web of Science mostró una tendencia similar, liderada por China con 74 publicaciones, seguida de Estados Unidos con 45 publicaciones e Italia con 23 publicaciones. El liderazgo de China en ambas bases de datos con respecto al número de publicaciones podría reflejar su creciente participación en la investigación relacionada con la degradación del poliestireno, posiblemente impulsada por su preocupación por la contaminación ambiental y el desarrollo de estrategias sostenibles.

Por otro lado, la importante presencia de Estados Unidos e Italia también sugiere un compromiso activo en la investigación en este campo, aunque con un número ligeramente menor de publicaciones en comparación con China. Estos datos resaltan la relevancia global y el interés científico en abordar los desafíos asociados con la degradación del poliestireno, un material ampliamente utilizado que plantea graves problemas ambientales. Es importante que las investigaciones futuras se centren en estrategias innovadoras y sostenibles para la gestión de residuos plásticos, considerando la participación de diferentes regiones y colaboraciones internacionales para abordar este problema de manera efectiva y holística.

Palabras clave del autor

El análisis de palabras clave reveló que los términos utilizados con mayor frecuencia por los autores fueron “poliestireno” en 20 ocasiones y “biodegradación” en 14 ocasiones, según datos obtenidos de Scopus. Por otro lado, en la base de datos Web of Science (WOS), se observó un número ligeramente menor de ocurrencias: el “polies-tireno” se mencionó 16 veces y la “biodegradación” 12 veces. Estos resultados se detallan en las Figuras 3 y 4. La divergencia en la frecuencia de aparición de palabras clave entre Scopus y WOS podría deberse a las diferentes fuentes de datos y criterios de indexación utilizados por cada plataforma. Además, esta variación puede reflejar diferentes enfoques de indexación y selección de palabras clave por parte de los autores al publicar en revistas indexadas en ambas bases de datos. Esta discrepancia resalta la importancia de considerar múltiples fuentes bibliográficas al realizar un análisis integral en la investigación científica.

Figura 3. Palabras clave por autor según Scopus.

Figura 4. Palabras clave por autor según WOS.

Fuentes de Publicaciones

Los datos recopilados hasta noviembre de 2023, en cuanto a publicaciones en revistas científicas, indican que la revista Chemosphere ha liderado con 7 artículos, seguida de la revista Environmental Pollution con 6 artículos, según registros de Scopus. Sin embargo, se observa una posición compartida entre las revistas Environmental Pollution y Journal of Hazardous Materials, ambas con 5 artículos, seguida de la revista Chemosphere con 4 artículos. La distribución de artículos entre estas revistas sugiere una mayor concentración en la revista Chemosphere, seguida por la revista Environmental Pollution, con una participación significativa del Journal of Hazardous Materials. Esta observación podría señalar áreas de especia-lización de estas revistas en el tema de la degra-dación del poliestireno y su interés en contribuir a la investigación en este campo. Además, resalta la importancia de considerar estas revistas como fuentes confiables y relevantes para acceder a información clave sobre el tema discutido.

Citas de Publicaciones

Entre las publicaciones más citadas a nivel mundial, en el estudio de la degradación del poliestireno, destacan dos artículos que han tenido un impacto significativo. La publicación de Brandon et al. (Brandon et al., 2021) publicado en la revista Environment Science Technology, ha acumulado un total de 168 citaciones, según Scopus, destacando su gran relevancia en la comunidad científica, como se muestra en la Figura 5. Por otro lado, la publicación de Yang et al. (S.-S. Yang, Wu, et al., 2018) publicado en la revista Chemosphere registró 80 citas en WOS, como se evidencia en la Figura 6, lo que demuestra su importante influencia en esta área de estudio.

Estos resultados resaltan la importancia y reconocimiento de estas publicaciones como obras de referencia, lo que evidencia su impacto en la comunidad científica en el ámbito de la degrada-ción del poliestireno. Además, sugiere que estas publicaciones han sido fundamentales para el desarrollo y avance de este campo de investigación, posiblemente por la profundidad de su contenido, la innovación en sus enfoques o la solidez de sus conclusiones. Estos trabajos servirán de base y guía para futuras investigaciones y análisis de esta área específica, consolidando su relevancia en la literatura científica.

Técnicas de Caracterización

En la detección de la degradación se han utilizado técnicas analíticas de alta complejidad, como la microscopía de barrido electrónico (MBE), la medición del ángulo de contacto con el agua, la cromatografía de permeación en gel (CPG), el análisis termogravimétrico (TGA), la espectroscopia infrarroja por transformada de Fourier (FTIR), la resonancia magnética nuclear de protones (H-NRM) y la cromatografía de gases acoplada a la espectrometría de masas (GC-MS). Estas técnicas permiten la evaluación de una amplia gama de cambios en el polímero, incluyendo modificaciones en la morfología de la superficie (SEM), alteraciones de las propiedades térmicas (TGA), cambios químicos (FTIR, H-NMR) e identificación y cuantificación de intermedios y productos resultantes. de biodegradación (GC-MS). La cuantificación de la degradación del poliestireno implicó el uso de gravimetría para determinar la pérdida de peso específica del polímero causada por el consumo de larvas o microorganismos. Sin embargo, es importante señalar que este valor puede presentar una variabilidad significativa, especialmente al analizar el consumo de microorganismos (Woo et al., 2020). En este contexto, las técnicas analíticas juegan un papel crucial en la verificación de diversas características asociadas a la biodegradación del poliestireno (Wang et al., 2024; Yolanda et al., 2024; He et al., 2023; Kim et al., 2020; Kundungal et al., 2021).

Microscopia de Barrido Electrónico

La microscopia de barrido electrónico (MBE) es una técnica utilizada para la identificación de la biodegradación del poliestireno (Yolanda et al., 2024; Kim et al., 2020; Tang et al., 2017; Z. Wang et al., 2020). Esta técnica desempeña un papel fundamental en la detección de alteraciones en la integridad física y los cambios superficiales del poliestireno como resultado de la colonización y actividad bacteriana (Z. Wang et al., 2020). Durante un período de 28 días (Y. Yang et al., 2015b) a 30 días (Z. Wang et al., 2020), la observación inicial reveló la proliferación de microorganismos, la adherencia a la superficie del polímero y la formación de biopelículas microbianas. Cuando se eliminan estas biopelículas se observa una superficie rugosa a diferencia del control, que permanece lisa y sin alteraciones. Además, presentan agujeros y cavidades en la superficie (Z. Wang et al., 2020). Se han encontrado biopelículas en las cavidades de algunos microorganismos (Woo et al., 2020).

En el caso de las larvas de T. molitor alimentadas con poliestireno, se observaron fragmentos de poliestireno adheridos estáticamente a las excretas, pero no como parte integral de la masa fecal (Marmanillo et al., 2021). En las excretas de las larvas de P. davidis se han identificado fragmentos de poliestireno que muestran cavidades internas y biopelículas, que generan una morfología prominente diferente al control (Woo et al., 2020). En la Tabla 1 se presentan los principales cambios morfológicos ocurridos en la degradación del poliestireno.

Tabla 1

Modificaciones morfológicas en el poliestireno residual observadas con MBE

Muestra	Características	Referencia
Cultivos de Enterobacter hormaechei	Biopelícula en la periferia y cavidades en la superficie	(Kang et al., 2023)
Cultivos líquidos de Klebsiella, Pseudomonas y Stenotrophomonas	Estructuras fibrilares delgadas enlazadas a las células bacterianas con la superficie abiótica	(Cucini et al., 2022)
Cultivos de Massilia sp.	Biopelícula y agujeros en la película	(X. Jiang et al., 2019)
Cultivos de Pseudomonas sp.	Borde liso y agujeros en la superficie	(Kim et al., 2020)
Cultivos de B. megaterium	Colonias de bacterias adheridas a la superficie formando una biopelícula. Grietas en la superficie	(Meng et al., 2021)
Larva del intestino medio de G. mellonella	El número de microperlas en el intestino de las larvas disminuye durante la digestión	(S. Wang et al., 2022)
Cultivos de Acinetobacter sp.	Biopelículas y células bacterianas agrupadas y adheridas a la superficie del poliestireno	(Z. Wang et al., 2020)
Excreta de P. davidis	Cavidades y biopelículas	(Woo et al., 2020)
Cultivos de Exiguobacterium sp.	Deterioro de la superficie con formación de agujeros y cavidades en la superficie	(Y. Yang et al., 2015b)

Ángulo de Contacto con el Agua

El análisis del ángulo de contacto con el agua se utiliza para evaluar los cambios en la hidrofobicidad del poliestireno por acción de la actividad microbiana. La reducción del contacto entre las gotas de agua y la superficie del poliestireno indica una disminución en la tensión superficial del agua, lo cual se debe a las interacciones polares más intensas. Este es el resultado de la introducción de oxígeno a la superficie del poliestireno durante el proceso oxidativo (Kim et al., 2020). La oxidación convierte regiones previamente hidrofóbicas en hidrofílicas, cambia las propiedades químicas de la superficie del polímero, disminuye la resistencia a la degradación microbiana y, por lo tanto, promueve la biodegradación (Yang et al., 2015a). Además, indica los cambios significativos en las propiedades químicas de la superficie del poliestireno, con reducciones que oscilaron entre el 13% y 31% (Kim et al., 2020).

Se observaron también cambios tanto en el polímero incubado con microorganismos como en el polímero residual presente en las excretas de larvas de P. davidis alimentadas con el polímero durante 20 días. Se notó una reducción del ángulo de contacto con el agua, del 80% (Woo et al., 2020). Se observó también una disminución del 13,29% en poliestireno después de 60 días de incubación con Pseudomonas sp. (Kim et al., 2020) y 31,16% con Messilia sp., después de 30 días de incubación (Jiang et al., 2019). Es importante destacar que la disminución del ángulo de contacto con el agua no siempre está directamente relacionada con el tiempo de incubación, sino que depende de las características de los microorganismos utilizados, las condiciones experimentales y la naturaleza del poliestireno.

Cromatografía de Permeación en Gel

La cromatografía de permeación en gel (CPG) es una técnica esencial para demostrar las variaciones en el peso molecular (PM), el peso numérico promedio (PNP) y la distribución del peso molecular del polímero residual. Estas variaciones se detallan en la Tabla 2.

Las diversas variaciones del peso molecular se realiza con la técnica de CPG tanto en los excrementos de larvas que se alimentan de poliestireno como en el cultivo de bacterias aisladas de estas larvas (Z. Wang et al., 2020; S.-S. Yang, Brandon, et al., 2018; S.-S. Yang, Wu, et al., 2018). Los microorganismos desempeñan un papel importante en el proceso al adherirse y colonizar el poliestireno. Esta acción conduce a una disminución de la hidrofobicidad del material, favoreciendo así el proceso de degradación. La biodegradación del poliestireno se inicia con el proceso de despolimerización o rotura de la cadena debido que las moléculas de poliestireno son demasiado grandes para sufrir una biodegradación directa (Jiang et al., 2021).

Un indicador importante de la modificación, despolimerización y degradación del poliestireno es la disminución del peso molecular y el peso numérico promedio. Se evidencia la rotura de cadenas de poliestireno, a través de la acción de las enzimas de los insectos o por el ataque de microorganismos. Este proceso ocurre en los intestinos de las larvas de insectos degradantes (Jiang et al., 2021). Durante el análisis de los fragmentos de poliestireno encontrados en las excretas de las larvas de G. mellonella, se observó un aumento de 11,20% en el peso numérico promedio, lo que sugiere un consumo parcial de poliestireno por parte de las larvas (Lou et al., 2020).

El proceso de despolimerización varía en función de las características de los microorganismos y de las condiciones del proceso experimental. Este proceso fue más significativo en T. obscurus que en T. molitor (Peng et al., 2019). La disminución del peso numérico promedio y el peso molecular del poliestireno en presencia de la bacteria Acinetobacter sp. ocurrió a los 60 días de digestión (Wang et al., 2020), y de 14 a 32 días con las larvas de insectos (Woo et al., 2020; Yang et al., 2018; Yang, Wu, et al., 2018).

Se observó que el peso molecular y el peso numérico promedio del poliestireno residual presente en las excretas de las larvas Z. atratus disminuyeron en un 39 % y 45 %, respectivamente (Peng et al., 2020). Este fenómeno ocurre debido que el poliestireno que tiene un peso molecular inferior a 90 000 Da se despolimeriza más rápido que aquellos que tienen un peso molecular superior a 120 000 Da, por lo que la despolimerización es más lenta o simplemente no ocurre (Peng et al., 2020). Se ha reportado disminución en el peso molecular y en el peso numérico promedio, así como un cambio negativo en la distribución del peso molecular, debido a la biodegradación que ocurre en las cadenas de polímeros de diferentes tamaños (Woo et al., 2020).

Termogravimetría

La termogravimetría (TGA) se utiliza para detectar los cambios térmicos en el polímero residual presente en las excretas (Peng et al., 2020) o en cultivos de bacterias aisladas del intestino de las larvas (Kim et al., 2020). Este análisis caracteriza las variaciones térmicas del poliestireno antes y después del tránsito a través del intestino de los insectos degradadores. El programa de calentamiento implica una atmósfera de nitrógeno y de aire ambiental, para estudiar la pirólisis del poliestireno (Peng et al., 2020), permitiendo comparar la composición química del sustrato a través de los componentes liberados durante la pirólisis.

La disminución gradual de la masa a temperaturas elevadas que van de 0 a 800 °C sugiere una presencia mínima de poliestireno o su degradación, con la posible formación de otros compuestos en el intestino de las larvas. En el grupo de control se observó una pérdida de peso alrededor del 95% a 380 y 440 °C (Jiang et al., 2021). En cambio, en las excretas de las larvas se identificaron tres y cuatro tasas de descomposición con máximos del 35% a 41% en peso a la temperatura de 360 y 480 °C, respectivamente (Peng et al., 2019).

Se identificó que el poliestireno residual presente en las excretas de larvas de Uloma sp., se descompone a temperaturas de 68,62; 354,85 y 409,40 °C (Kundungal et al., 2021). Estas variacio-nes en las temperaturas de descomposición evidencian la presencia de otros compuestos formados cuando el polímero atravesó el intestino de las larvas. En el poliestireno del grupo de control, se registró una pérdida de peso del 85 % en el rango de 370 a 430 °C, con la máxima descomposición a 405 °C (Lou et al., 2020).

También, se observó que la tasa de pérdida de peso en el poliestireno fue de 98,45% en el rango de 350 a 470 °C para el grupo de control, 56,78% en el poliestireno ingerido por las larvas de Uloma sp. y 44,78% en una dieta mixta de poliestireno con afrecho (Kundungal et al., 2021).

Durante el análisis termogravimétrico han identifi-cado cuatro picos de máxima descomposición a las temperaturas de 68, 251, 325 y 378 °C en el poliestireno de las excretas de T. molitor y dos picos a 88,32 y 383 °C en el poliestireno de las excretas de larvas de Z. atratus (Kim et al., 2020). Por otro lado, han identificado cinco picos de máxima descomposición a las temperaturas de 78,7; 246; 354; 448 y 509 °C en el poliestireno residual de las excretas de larvas de Z. atratus (Peng et al., 2020).

La variación en el número de picos correspon-dientes a la máxima descomposición evidencia diferencias significativas, y la aparición de un nuevo pico indica la formación de una sustancia orgánica con propiedades térmicas diferentes (Kim et al., 2020; Peng et al., 2020). Por otro lado, se observó una pérdida de peso del 35,15% en el poliestireno de las excretas de T. obscurus y del 41,03% en el poliestireno de las excretas de T. molitor (Peng et al., 2019).

También, se identificó una pérdida de peso del 36% a las temperaturas de 120 y 395 °C y del 27% a 400 y 480 °C en el poliestireno de las excretas de Z. atratus, con una pérdida del 39% a las tempe-raturas de 121 y 380 °C y del 33% a 400 °C y 480 °C en el poliestireno de las excretas de T. molitor (S. Jiang et al., 2021). El poliestireno degradado por la bacteria Acinetobacter sp., aislada previamente de T. castaneum, se obtiene una reducción en la estabilidad térmica, con temperaturas de 247,3 °C (reacción inicial), 364,6 °C (primer pico) y 393,4 °C (temperatura final), en comparación con las tempe-raturas de 262,1; 446,7 y 411,2 °C, respectivamente observados en el grupo control (Kim et al., 2020).

Los cambios en la temperatura de degradación se atribuyen a la ruptura y despolimerización de las cadenas largas del poliestireno (Wang et al., 2020). Esto destaca la complejidad y la diversidad del proceso de degradación del poliestireno en el tracto digestivo de distintas especies de larvas, lo que resulta en la formación de compuestos con propiedades térmicas únicas.

Espectroscopia Infrarroja por Transformada de Fourier

La espectroscopia infrarroja por transformada de Fourier (FTIR) es una técnica utilizada para identificar y diferenciar los cambios entre el poliestireno original y los residuos encontrados en las excretas de larvas de insectos degradadores de poliestireno (Kundungal et al., 2021). Además, se emplean para el estudio de bacterias aisladas del intestino larvario que poseen la capacidad de degradar este polímero (Kim et al., 2020; Wang et al., 2020). Se identifican diversos picos relacionados con grupos como carbonilo (H₂C=O), hidroxilo (-OH) y enlaces alqueno, CH=CH (Peng et al., 2020), como se detalla en la Tabla 3.

Los espectros de absorbancia generalmente se encuentran en el rango de 4000 – 5000 cm^-1 (Bran-don et al., 2021) o de 4000 – 400 cm^-1 (Kundungal et al., 2021), para la caracterización de los grupos funcionales y modificaciones en la estructura química del poliestireno (Yang, Wu, et al., 2018).

Tabla 3

Modificaciones en la estructura química del poliestireno residual determinadas por FTIR

Muestra	tiempo¹	Picos, cm^-1	Grupos funcionales	Referencia
Alimento de G. mellonella	14	Algún pico en el especto: 1750–1600	HC=O	(Billen et al., 2020)
Enriquecimiento microbiano	90	3000–3500; 1000–1300; 700–750	R-OH, C-O, C-H	(Brandon et al., 2021)
Excreta de Z. atratus	60	3300–3600; 1700	O-H, C=O	(Kim et al., 2020)
Excreta de Uloma sp.	28	1075–1150; 1650, 1700; 1550–1610; 1800–200	C-O, C=C, C=O, C=O	(Kundungal et al., 2021)
Cultivos de Pantoea sp., Klebsiella sp.	6	3000–3100, 2800–3000, 1654, 1494, 1453	C-H, C-H C=O, C=O, C=O	(Lin & Liu, 2020)
Excreta de G. mellonella	21	1700; 1050–1150; 2500–3500	C=O, C-O, carboxylic acid groups	(Lou et al., 2020)
Excreta de T. molitor	7	1700 y 1050–1150	C=O, C-O	(Lou et al., 2021)
Excreta de Z. atratus	33	1075–1150, 1700, 3440	C-O, C=O R-OH	(Peng et al., 2020)
Excreta de P. davidis	20	1670 y 3285	C=O, R-OH	(Woo et al., 2020)
Excreta de T. molitor	60	1550–1610, 1800–2000, 1700	C=C, C=C, C=O	(Yang et al., 2021)
Cultivos de T molitor	32	1550–1610; 1800–2000; 1500–3500	C=O, C=O R-OH	(Yang, Brandon, et al., 2018)

¹ días de alimentación de larvas o incubación de bacterias con poliestireno.

La presencia de nuevos picos se asocia con la incorporación del oxígeno, la rotura de los anillos bencénicos y la formación de grupos funcionales durante el paso del polímero a través del intestino de las larvas, lo que demuestra el proceso oxidativo y la despolimerización (Peng et al., 2020). Estos cambios se reflejan en los picos identificados entre 1000–1300 cm^-1 (C-O), 1555–2000 cm^-1 (C=O), 2800–3000 cm^-1 (C-H), 3000–3500 cm^-1 (R-OH) y 1650 cm^-1 (C=C) (Lou et al., 2020).

Los cambios en los enlaces químicos del poliestireno residual en las excretas de larvas de Uloma sp. (Kundungal et al., 2021), Z. atratus (Peng et al., 2020), G. mellonella (Lou et al., 2020) y T. molitor (Jiang et al., 2021), que implican la incorporación de oxígeno a la cadena de carbonos, están asociados con el proceso de degradación y despolimerización. Estos cambios que ocurren son resultado de la irradiación, el envejecimiento y la biotransformación (Kundungal et al., 2021).

En el poliestireno residual presente en las excretas se encontraron nuevos grupos con picos en 1075–1150 cm^-1 (C-O), 1650–1700 cm^-1 (C=O) y 3450 cm^-1 (asociados a grupos hidroxílicos y carboxílicos R-OH). Los picos observados en 2500–3500 cm^-1 se atribuyeron a enlaces de hidrógeno de grupos hidrofóbicos y ácidos carboxílicos, produciendo cambios en las propiedades del polímero de hidrofóbico a hidrofílico en su superficie (Yang, Brandon, et al., 2018). Además, los picos identifi-cados en el rango de 1550–1610 cm^-1 y 1800–2000 cm^-1, ambos asociados con enlaces C=, están relacionados con la disminución en el número de anillos que previamente se rompieron. Esta reducción resulta en una disminución del contenido polimérico en las excretas y, como consecuencia, se observa una disminución de los picos en el rango de 625–970 cm^-1 (Jiang et al., 2021; Lou et al., 2020; Peng et al., 2020). El análisis FTIR del cultivo de poliestireno residual con bacterias aisladas de Z. morio y T. molitor, se identificó picos a 3400 cm^-1, 1044 cm^-1, 944 cm^-1, 926 cm^-1 y 856 cm^-1 a las 0 h, los cuales son consistente con la presencia de glicerol utilizado para preservar las bacterias. Después de 6 días, se detectaron picos asociados a enlaces aromáticos (C=C) y anillos alifáticos (C-H), atribuidos a la biodegradación del poliestireno (Lin & Liu, 2020).

Resonancia Magnética Nuclear

El análisis de resonancia magnética nuclear (H-NMR) se emplea para identificar alteraciones en los grupos terminales del poliestireno, resaltando las modificaciones en su estructura química. La pre-sencia de nuevos picos en el espectro indica la transformación gradual del poliestireno. Al analizar el poliestireno presente en las excretas de larvas de T. molitor mediante H-NMR, se detectaron picos en el rango de 6,46 a 7,09 ppm, asociados a la región aromática del poliestireno, estos disminu-yeron en las excretas de larvas alimentadas con poliestireno y salvado. También se detectó un pico en 1,6 ppm debido a la inclusión de los grupos carboxilo (C= O) en el polímero (Kundungal et al., 2021). Por otro lado, en las excretas de las larvas de Z. atratus, se identificaron picos a 5,3 y 2,3 ppm, correspondientes a enlaces alquenos y grupos hidroxilo (R-OH), respectivamente (Peng et al., 2020).

Los análisis de H-NMR y FTIR verifican la despo-limerización del poliestireno, la oxidación de largas cadenas de hidrocarburos y la ruptura de anillos bencénicos. Este análisis combinado de H-NMR y FTIR corrobora la modificación del poliestireno como resultado de la degradación y la incor-poración de oxígeno, evidenciada por los picos asociados con los grupos carbonilo e hidroxilo. Además, se identifican nuevas selecciones relacio-nadas con cambios químicos en los grupos carbo-nilo (CH₂=CO) e hidroxilo (-OH). La presencia de estos grupos en el polímero residual de las excretas, pero no en el poliestireno original, indica la transformación y modificación del poliestireno en el intestino de las larvas. Se ha sugerido que la degradación del poliestireno por la enzima secretada por pseudomonas sp. inicia con la inserción de oxígeno en los enlaces C-H, formando alcoholes (C-OH), seguido de la oxidación del carbonilo (-C=O) y, finalmente, la fragmentación en moléculas más pequeñas mediante hidrólisis enzimática (Kim et al., 2020).

Cromatografía de Gases acoplada a Espectro-metría de Masas

El análisis de los intestinos y excrementos de larvas de G. mellonella, Z. atratus y T. molitor por cromatografía de gases acoplada a espectrometría de masas reveló una diversidad de ácidos y alcoholes, como el ácido 2-propenoico, el alcohol behénico, el ácido ftálico y largas cadenas de ácidos grasos como el ácido oleico, hexadecanoico y octadecanoico. Además, se ha detectado ácido hexadecanoico en el intestino de las tres especies y sólo ácido 2-propanoico en las excretas. Estos resultados mostraron similitudes en la fisiología y capacidad de ruptura de enlaces del poliestireno entre los microorganismos de las tres especies. En el poliestireno control se detectaron componentes tóxicos como fenol y tolueno, utilizados como plastificantes y aditivos, los cuales no se encon-traron en las excretas intestinales, lo que sugiere su metabolización por larvas (Jiang et al., 2021). Ade-más, se observó en las excretas una disminución de los compuestos más complejos presentes en el poliestireno, como el anillo bencénico del ftalato y el ácido ftálico (Lou et al., 2020).

La formación de largas cadenas de ácidos grasos como el ácido oleico, octadecanoico y hexade-canoico, junto con la reducción de las cadenas de ésteres de ácido carboxílico con radical hidroxilo o anillos de benceno, indican la digestión y biodegradación del poliestireno (Lou et al., 2020). Los ácidos grasos y los ésteres carboxílicos son los principales mediadores durante este proceso (S. Jiang et al., 2021). En el intestino de las larvas de T. molitor alimentadas con poliestireno, se encon-traron diversos compuestos, incluyen monómeros como estireno y alfa-metilestireno, oligómeros como 2,4,6-trifenil-1-hexano y 1,3,5-trifenilciclo-hexano. También se han encontrado componentes bioactivos como ácidos grasos saturados (mirístico o palmítico), ésteres de ácidos grasos y sus respectivas amidas (Tsochatzis et al., 2021).

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Excreta	PM (Da)		PNP (Da)		Referencia
Excreta	Control	Residuos de PS	Control	Residuos de PS	Referencia
Z. atratus	144400	106381	64000	42304	(Jiang et al., 2021)
G. mellonella	144400	136735	64000	57458
T. molitor	144400	127793	64000	54472
Z. atratus	210400	128344	58500	32175	(Peng et al., 2020)
T. obscurus	345000	140760	107000	79180	(Peng et al., 2019)
T. molitor	345000	242190	107000	94481	(Peng et al., 2019)
P. davidis	152339	147254	80515	77161	(Woo et al., 2020)
T. molitor	228000	203376	90000	75960	(Yang, Wu, et al., 2018)
Z. atratus	274000	134000	147000	66000	(Yang et al., 2020)